바로아응애 (V. destructor)는 동양종꿀벌 (A. cerana)로부터 유래된 외부 기생성 해충으로 (Rosenkranz et al., 2010), 동남아시아를 시작으로 현재는 호주를 제외한 대부분의 대륙에 널리 퍼져 큰 피해를 야기시키고 있다 (Rosenkranz et al., 2010). 바로아응애 감염의 전반적인 피해는 일벌의 수명단축, 체중감소, 발육부진 등이 있을 수 있으며, 꿀벌 군체를 약화시켜 꿀 생산량을 감소시킬 뿐만 아니라 봉군 사멸에도 이르게 할 수 있다. 바로아응애가 동양종꿀벌에 미치는 영향은 서양종꿀벌에 미치는 영향과 비슷하나, 감염이 심각해지면 도거를 하는 특성을 보이고 있어 이에 주의를 요한다.

바로아응애는 다른 응애류에 비해 상당히 커서 육안으로 구분이 가능하다. 성체 암컷은 1.6 mm (너비)×1.1 mm (길이)로 납작하며, 붉은 다갈색에 광택이 있고 몸체는 짧은 털로 덮여 있다. 바로아응애의 발달 단계는 알, 유충 (six-legged larva, 다리 3쌍), 전약충 (protonymph, 다리 4쌍), 후약충 (deuteronymph, 다리 4쌍), 성충 (adult)으로 나눌 수 있는데 (Ritter and Akratanakul, 2006), 성체 수컷과 미성숙 단계인 전약충과 후약충의 암수는 봉개된 번데기방 내부에서만 생활하지만, 성체 암컷은 유충 및 성충을 모두 가해할 수 있어 번데기방 및 소방 외부에서도 확인이 가능하다. 바로아응애는 편승단계 (phoretic phase)와 생식단계 (reproductive phase)로 구분되는 생활사 (life cycle)를 가진다 (Jung, 2015). 편승단계는 꿀벌응애가 꿀벌 성충에 기생하며 생활하는 단계로, 성체 암컷이 이동을 위해 이용하는 단계이다. 이러한 편승단계에서는 바로아응애가 꿀벌 성충의 몸에 단단히 달라붙어 있는 것을 볼 수 있는데, 대부분 복부, 흉부와 복부 사이 등 체절 (segments)이 겹치는 부분을 흡즙한다. 생식단계의 경우 꿀벌응애가 번데기방 (brood cell) 내에서 꿀벌 유충을 가해하며 생활하는 시기로 산란 및 교미는 이 단계에서 이루어진다. 바로아응애는 봉개가 이루어지기 20~40시간 전 소방에 침입한 뒤 봉개가 이루어지고 4시간 이후 유충을 가해하기 시작하여 (Boot et al., 1992), 봉개 60시간 후 첫 번째 알을 산란한다. 이때 산란한 알은 수컷이지만 이후부터는 암컷만을 낳는데, 30시간 간격으로 총 10개 이상의 알을 낳게 된다 (Sammataro et al., 2000). 암컷은 알에서 성충까지 약 5~6일, 수컷은 6~7일 소요되는데, 꿀벌이 우화함과 동시에 암컷 응애는 소방을 떠나 꿀벌 성충으로 옮겨가거나 다른 소방으로 들어가고, 수컷과 약충은 소방 내 머물다 일벌에 의해 제거된다 (Rosenkranz, 2010).

바로아응애는 협각 (chelicera)을 이용해 꿀벌 성충 및 유충을 직접적으로 가해하여 부상을 입히고 꿀벌의 혈림프 및 지방체를 흡즙한다. 그러나 일반적으로 바로아응애 감염은 꿀벌 성충보다 유충에 더 큰 피해를 야기시킨다. 그 증상의 양상은 다음과 같다. 먼저, 암컷 꿀벌응애가 번데기방 내에 한 마리만 침입하여 유충을 가해하면 이후 성충으로 우화한 꿀벌의 경우 상대적으로 경미한 증상을 보이기는 하지만 수명은 상당히 단축되는 결과를 낳게 된다. 하지만 바로아응애가 번데기방 내에 한 마리 이상 침입할 경우 조금 더 심각한 증상을 보이게 되는데, 즉 바로아응애에 피해를 입은 유충은 발육이 불규칙해지고, 성충으로 우화한 이후에도 수명이 단축되거나, 체중이 감소하고, 발육이 부진해지는 등의 증상을 보이게 된다. 또한 성충으로 우화한 꿀벌은 복부가 짧아지거나 날개가 변형되는 등 형태적인 변형을 동반하며, 심하면 성충으로 우화하기 전 번데기방 내에서 사망하고 부패하여 심한 악취를 동반하게 된다. 바로아응애에 감염된 일벌의 또 다른 증상은 채집과 같은 주요활동에 대한 효율성이 낮아지고, 유충 먹이를 생산하는 내역봉의 하인두선 (hypopharyngeal gland) 발달을 지연시켜 육아활동에 지장을 주게 (Schneider and Drescher, 1987)된다. 또한, 지방체 소실로 인해 내분비선 (glands)의 기능이 저해되어 살충제에 대한 감수성이 증가하면서 약해를 쉽게 받는 원인이 되기도 한다. 이뿐만 아니라 수벌의 정액 생산이 상당히 감소하여 교미 성공률이 낮아질 수도 있는 등 (Duay et al., 2002; Bubalo et al., 2005) 전반적으로 봉군 생산성에 크게 영향을 미치게 된다.

바로아응애의 감염은 그렇지 않은 꿀벌에 피해가 거의 없었을 수도 있는 바이러스성 질병의 증상을 악화시키기도 하며, 이로 인해 치명적인 결과를 낳게 할 수도 있다. 일반적으로 곤충의 외골격은 많은 바이러스 감염으로부터 꿀벌을 보호하는 기능을 하는데, 바로아응애는 이 장벽을 뚫어 타액을 통해 바이러스를 꿀벌에 옮길 뿐만 아니라 꿀벌 체내에서 바이러스 증식을 활성화시킨다 (Bowen-Walker et al., 1999; Brodsgaard et al., 2000; Shen et al., 2005). 이러한 복합적인 결과로 인해 결국 봉군이 폐사할 수 있으며, 이러한 결과는 많은 연구자들에 의해 밝혀진 바 있다 (De Jong et al., 1982; Glinsky and Jarosz, 1992; Allen et al., 1996; Brodsgaard et al., 2000).

가시응애 (T. mercedesae)는 열대성 기생응애로, 필리핀에서 처음 보고된 이래 현재는 아시아를 비롯해 이란 및 파파뉴기아 등지에서 발견되고 있다 (Laigo and Morse, 1968; Baker et al., 2005). 가시응애의 최초 숙주는 대형종 꿀벌인 Apis dorsata이지만, 현재는 A. mellifera 및 A. cerana, A. dorsata, A. florea, A. labiosa에서도 기생하고 있다고 보고되고 있다 (Baker et al., 2005). Thakur 등(2021)은 동양종꿀벌인 A. cerana에서 발견되는 가시응애는 감염수준이 낮아 우려할 수준은 아닌 것으로 평가하고 있지만, 우리나라의 경우 동양종꿀벌보다 서양종꿀벌인 A. mellifera에서 피해가 확대되고 있어 이에 대한 대응이 필요할 것으로 보인다.

가시응애 암컷 성체의 크기는 1.0 mm (길이)×0.6 mm (너비)이며, 연한 적갈색에 짧은 강모로 덮여 있는 몸체를 지닌다. 수컷 성체의 경우 암컷과 외형적으로 거의 비슷하지만 경화가 덜 이루어진 점에서 차이를 보인다. 가시응애는 매우 빠른 움직임과 높은 번식력을 지니고 있다는 특성을 지닌다. 바로아응애와 비교하면 25배 정도 높은 번식률을 보이는데, 이는 바로아응애에 비해 생활환이 짧고 산란수가 많기 때문에 가능하다. 가시응애는 알에서부터 성충까지는 약 6일 정도 소요되는데, 봉개 직전의 꿀벌 애벌레방에 들어간 암컷 가시응애는 애벌레방 봉개가 이루어지면 48시간 후 산란을 시작하며, 24시간 간격으로 3~4개의 알을 낳아 최종적으로 한 개의 벌방에서 14마리의 가시응애 성충과 10마리 약충이 출현하게 된다. 가시응애는 산란 12시간 후에 부화한 뒤 즉각 꿀벌 유충을 흡즙 하고, 꿀벌 유충이 우화하면 번데기방을 나와 새로운 숙주를 찾아가는데, 이때 약충 암컷과 수컷은 벌방 내에서 사망하게 된다. 가시응애의 또 다른 특징은 짧은 편승단계 (phoretic stage)를 거친다는 것인데, 그 이유는 가시응애의 경우 바로아응애와 달리 협각을 이용해 일벌 성충의 체표를 뚫을 수 없어 꿀벌 유충에 기생하며 살아야 하기 때문에 대부분 번데기방 내에서 생활하게 된다. 즉 가시응애는 일벌 성충에 붙어 생활이 가능한 것은 3일 정도밖에 되지 않고 (Wilde, 2000), 임신한 가시응애는 2일 이내에 알을 낳지 못하면 사망하게 되기 때문에 최대한 빨리 다음 숙주를 찾아야 하는 특성을 지닌다. 하지만 가시응애는 이동성이 높아 꿀벌 간 봉군 간 이동이 비교적 자유로우며, 꿀벌의 도봉 및 분봉 과정 중 꿀벌에 의존해 장거리 이동이 가능하여 타 봉장으로 감염이 확산될 수 있어 이에 주의를 요한다.

가시응애에 의한 봉군의 피해 또한 바로아응애 피해와 유사한데, 가시응애 피해를 받은 꿀벌 유충은 발육이 불규칙해지며, 심하면 번데기방 내에서 폐사하여 썩기도 한다. 때문에 봉판에서 썩는 냄새가 나거나 봉개된 방 일부가 일벌에 의해 개봉되는 등 봉판이 불규칙한 패턴을 보이게 된다. 살아남은 꿀벌 유충은 성충으로 우화한 이후 수명이 단축되거나, 체중이 감소하고 (De Jong et al., 1982) 발육이 부진해지며, 날개 및 다리에 변형이 일어나는 등 생리적, 형태적 변형을 동반하게 된다. 또한 소문 앞을 기는 증상을 보이며, 심한 경우 봉군이 폐사에 이르게 된다.

가시응애는 앞서 서술한대로 편승단계가 짧아 성충에 기생할 수 없어 봉군 내 번데기방이 형성되어 있어야 살아갈 수 있다. 따라서 우리나라와 같이 월동기를 거치는 곳은 가시응애의 생존이 어려울 수가 있지만, 남부지방 등 일부 지역의 경우 일년 내내 산란이 이루어지는 봉군이 있거나 월동 시 번데기방을 완전히 제거하지 않은 봉군이 있을 경우 가시응애가 일부분이라도 생존하거나 번식할 수 있고 이후 분봉 등을 통해 타 봉장으로 확산이 가능하다. 농림축산검역본부에 따르면 우리나라 양봉장의 가시응애 진단율은 82.4%이며 (Kang et al., 2021) 이러한 결과로 미루어 보아 이미 전국에 확산세는 뚜렷한 것으로 보인다. 하지만 더욱 우려스러운 것은 향후 기후 변화로 인해 지금보다 더 따뜻한 겨울이 지속되면 가시응애의 확산이 가속화될 수 있어, 이에 대한 대책마련이 필요할 것으로 보인다.

월동기를 거친 일벌은 일반적으로 월동 전에 비해 10~20% 정도 일벌이 감소하는 현상을 확인할 수 있다. 하지만 일반적인 상황과는 달리 월동봉군 소실이 30% 이상 발생하는 경우는 비정상적인 대량 소실로 정의할 필요가 있는데 (조 등, 2022), 2021~2022년 우리나라에서 발생한 월동봉군 소실 현상의 경우 정확한 조사 결과는 집계되지는 않았지만 많게는 40% 이상의 봉군 소실이 발생한 바 있다고 발표되었다 (조 등, 2022). 우리나라와 유사하게 세계 각국에서도 지금까지 몇 차례 대규모 월동봉군 소실현상에 대한 보고가 있어 왔다. 2006~2007년 미국에서는 전체 봉군의 31.8%에 달하는 대규모 월동봉군 폐사 현상이 발생한 바 있었다. 이러한 현상은 이어서 2007~2008년 겨울에도 발생하였으며, 손실규모는 35.9%로 늘어난 것으로 보고된 바 있다 (VanEngelsdorp et al., 2008). 2002~2003년 독일에서도 전체 봉군의 30%가 폐사한 월동봉군 소실 사태를 겪은 바 있었는데, Genersch et al. (2010)은 이에 대한 주요 원인을 꿀벌응애라고 밝히기도 하였다. 하지만 이들 보고에서의 공통점은 대규모 월동봉군 폐사의 원인을 한 가지 이유만으로 한정할 수 없다는 것인데, 그 이유는 이러한 현상이 다양한 원인에 의한 복합적인 결과이기 때문인 것으로 풀이된다. 그렇지만 이처럼 다양한 원인들 가운데 대규모 월동봉군 폐사와 관련하여 언급되는 가장 핵심이 되는 것은 바로 응애류에 의한 감염이다 (Korpela et al., 1993; Dahle, 2010; Rosenkranz et al., 2010; Schäfer et al., 2010). 보고에 따르면 미국의 경우 1987년 꿀벌응애가 미국에서 처음 보고된 이후 미국 전역에 큰 피해를 야기시킨 바 있으며, 1995~1996년에는 이로 인해 전체 봉군의 30%에서 80%에 이르는 대규모 월동봉군 손실 사태를 겪게 되었다고 밝혔다 (Finley et al., 1996; National Research Council, 2006). 이후 2006년 미국에서는 CCD (Colony Collapse Disorder) 현상을 겪은 바 있는데, 이 현상의 주요 원인을 꿀벌응애 감염에 의한 이스라엘급성마비바이러스 (Israeli acute paralysis virus, IAPV) 감염으로 지적하기도 하였다 (Cox-Foster et al., 2007). 우리나라에서 발생한 대규모 월동봉군 폐사 사건이 CCD 현상이라고 정의하는 것은 전문가마다 이견이 있을 수 있지만, 원인불명의 대량 봉군소실이라고 하는 점에서 공통점이 있으므로 이와 연관지어 생각해 본다면 이번 현상도 마찬가지로 꿀벌응애를 주요한 원인으로 지목해 볼 수 있을 것으로 여겨진다 (조 등, 2022).

꿀벌 기생성 응애류가 꿀벌 개체수 감소 현상과 밀접한 관련이 있다는 것은 다른 연구에서도 여러 차례 보고된 바 있다. 1906년 영국에서는 응애류 중 하나인 기문응애 (Acarapis woodi)가 만성벌마비바이러스 (chronic bee paralysis virus, CVPB) 감염을 유발시켜 대규모 꿀벌 폐사 현상을 야기시킨 바 있다고 밝혔는데 (Bailey and Ball, 1991; Bailey, 2002), 이러한 내용을 종합해 보면 해외 다른 나라에서도 꿀벌 손실 및 월동봉군 손실에 대해 다양한 피해를 겪고 있고 이에 대해 크게 우려하고 있다는 것을 알 수 있었다.

다른 여러 나라에서 발생한 대규모 월동봉군 손실 보고에서 보듯이, 2021~2022년 국내에 보고된 대규모 월동봉군 폐사 사건 또한 다양한 원인에 의한 복합적인 결과일 것이라 추측할 수 있다. 하지만 그중 외부 기생성 응애류는 월동봉군 손실에 관여하는 주요 요인으로 간주될 수 있다. 물론 이에 대한 면밀한 조사가 이루어져야 하겠지만, 2021~2022년 월동봉군 폐사가 발생했던 농가에서는 바로아응애 및 가시응애에 의한 피해 또한 컸으며 이로 미루어 보아 꿀벌응애류와 월동봉군 폐사 사건 간에는 높은 인과 관계가 존재할 것이라 여겨진다.

봉군이 꿀벌응애류에 피해를 입은 경우, 일차적으로 일벌은 수명이 단축되어 정상적인 월동이 힘들어진다. 꿀벌의 월동에 있어 매우 중요한 것 한 가지는 봉구 (cluster)의 온도 유지이다 (Southwick, 1983). 이를 위해 일벌은 여왕벌을 중심으로 봉구를 형성한 후 가슴근육을 진동시켜 열을 발산하여 봉구 중심부 온도를 35℃로 유지시킨다 (Owens, 1971). 하지만 이때 중요한 것은 일벌 개체수가 일정 수준 이상 유지되어야 하는 것인데, 이 시기에는 산란을 통한 개체 증식이 일어나지 않기 때문에 일벌 수명이 길어야 안정적으로 월동기를 보낼 수 있다. 하지만 꿀벌응애 감염으로 인해 일벌 수명이 짧아지면 월동기간 중 사망하는 개체수가 많아지게 되고 이로 인해 봉군 내 온도를 일정하게 유지할 수 없어 월동에 실패하는 결과를 초래할 수 있다.

응애류의 감염은 겨울벌을 양성해야 하는 시기인 9~10월에 있어 건강하고 수명이 긴 일벌 생산에 좋지 않은 영향을 미친다 (Fries et al., 1994; Amdam et al., 2004). 즉 9~10월은 집중적으로 겨울벌을 양성해야 하는 시기이나 이 시기 응애류의 감염이 극심해지면 건강한 겨울벌 양성이 어려워지는데, 이는 응애류가 성충 및 유충의 지방체를 흡즙함으로써 지방체 및 난황단백질 (vitellogenin)이 줄어드는 결과를 초래할 수 있어 그러하다. 지방체 및 난황단백질은 월동벌의 내한성을 증진시켜 주는 물질로 꿀벌이 겨울을 나기 위해 반드시 필요다. Amdam et al. (2004)은 꿀벌응애에 감염된 꿀벌은 난황단백질을 포함한 혈림프 단백질의 양이 그렇지 않은 꿀벌에 비해 적다고 밝힌 바 있어 꿀벌응애가 월동벌에 직접적인 영향을 미칠 수 있다는 것을 확인할 수 있었다. 실제로 Liebig (2001)는 월동벌 양성기간인 10월 꿀벌응애 감염률이 7% 이상이면 정상적인 월동이 어렵다고 밝혔으며, 미국 (Delaplane and Hood, 1999)과 캐나다 (Currie and Gatien, 2006)에서는 꿀벌응애 감염률 10%가 정상적인 월동을 나기 위한 임계치라고 제시하기도 하였다. 이러한 결과를 종합해 보면 가을철 봉군의 응애류 감염 정도는 꿀벌 월동의 양부를 결정짓는 매우 중요한 요소라고 평가할 수 있을 것이다.

응애류가 매개하는 바이러스는 응애류 감염에 의한 직접적인 피해만큼 꿀벌 개체수 감소의 주요 원인으로 간주될 수 있다. 실제로 꿀벌응애는 여러 바이러스를 매개하는 것으로 알려져 있는데 (Allen and Ball, 1996; Bowen-Walker et al., 1999; Chen et al., 2004; Shen et al., 2005; Yang and Cox-Foster, 2007), 그중 대규모 월동봉군 손실과 관련된 바이러스는 3가지 바이러스, 즉 날개불구바이러스 (Deformed wing virus, DWV) (Lanzi et al., 2006), 급성벌마비바이러스 (Acute bee paralysis virus, ABPV) (Bailey et al., 1963; Govan et al., 2000), 이스라엘급성마비바이러스 (Berthoud et al., 2010)라고 보고되기도 하였다. 이들 바이러스는 Iflaviridae 및 Dicistroviridae 계통에 속하는 양성 가닥 RNA 바이러스이며, 이 바이러스는 꿀벌응애의 피해를 가중시키는 것으로 밝혀졌다. 꿀벌의 응애류에 의한 감염은 날개불구바이러스 등 다양한 바이러스성 질병을 매개함으로써 꿀벌의 면역에 직접적인 영향을 미쳐 정상적인 월동을 어렵게 할 수 있다. Yang et al. (2005)에 의하면 꿀벌이 꿀벌응애에 감염되면 곤충 면역반응의 기본이 되는 주요 항균펩타이드인 abaecin, defensin, apidaecin 및 hymenoptaecin의 발현이 낮아지는데, 이러한 결과를 통해 꿀벌응애가 꿀벌의 면역을 억제하는 데 기여하는 것이라고 보고하기도 하였다 (Yang and Cox-Foster, 2007). 유럽에서는 일반적으로 DWV와 ABPV가 월동봉군 손실에 관여하는 것으로 여겨지는데 (Highfield et al., 2009; Berthoud et al., 2010), 이들 바이러스를 보유한 봉군은 월동기 동안 봉군의 생존율을 상당히 낮춘다고 보고되고 있다 (Genersch et al., 2010). 이러한 결과를 종합해 보면, 꿀벌응애는 꿀벌의 면역체계에 영향을 미침으로써 봉군이 정상적인 월동을 나는 데 불리하게 작용할 수 있을 것으로 보여지고 있다.